Главный герой перевоплотился в молодого человека, который мирно живёт в деревушке Пик Ткачей вместе с сестрой. Он почти ничего не помнит о своём прошлом. Но когда появляется горный дух и пророчит скорое уничтожение всему миру, выясняется, что только ваш персонаж в силах остановить это.
Опасные монстры, неожиданные знакомства и верные друзья ждут вас. В отличие от DRAGON QUEST V герои смогут сразу пройти обучение и развить некоторые стороны личности. Навыки не изменятся даже в том случае, если вы решите изменить класс. Кроме девяти начальных, куда входят Воин, Торговец, Маг, Жрец, Вор и ещё несколько типов, существуют и гибридные классы.
Принимайте в отряд и монстров. Некоторые из них обладают уникальными характеристиками. Отправляйте монстров-слаймов на Арену. Выигрывайте награды за победу в турнирах. Путешествуйте с помощью шести разновидностей транспорта. Вы сможете передвигаться даже с помощью летающего острова и ковра-самолёта.
Исследуйте города, спускайтесь в подземелья и колодцы. Следите за диалогами героев, которые общаются, делятся опытом и советами. Улучшайте способности подопечных, отдавайте им приказы, наблюдайте за разворачивающимися битвами и изучайте окружающий миро, чтобы не пропустить ничего важного.